Johnson si formò in studi classici a Harvard, non in architettura, e nel 1930 usò il patrimonio di famiglia per fondare e curare il dipartimento di architettura del MoMA; la mostra «Modern Architecture» del 1932, organizzata con Henry-Russell Hitchcock, e il libro che le diede il nome, International Style, presentarono al pubblico americano il modernismo derivato dal Bauhaus prima ancora che Johnson avesse progettato un solo edificio proprio. Dopo la parentesi politica documentata più sotto, tornò all'architettura negli anni Quaranta, studiando con Marcel Breuer e Walter Gropius a Harvard, e si costruì la Glass House a quarantatré anni. Dalla fine degli anni Settanta, in società con John Burgee, abbandonò il vocabolario della scatola di vetro che aveva difeso per decenni e passò a un postmodernismo di riferimenti storici, visibile soprattutto al 550 di Madison Avenue. Fu il primo vincitore del Pritzker, nel 1979, e continuò a lavorare fino a oltre novant'anni.