Johnson se formó en clásicas en Harvard, no en arquitectura, y en 1930 empleó la fortuna familiar para fundar y comisariar el departamento de arquitectura del MoMA; la muestra «Modern Architecture» de 1932, organizada junto con Henry-Russell Hitchcock, y el libro que le dio nombre, International Style, presentaron el modernismo derivado de la Bauhaus al público estadounidense antes de que Johnson hubiera proyectado un solo edificio propio. Tras el episodio político documentado más abajo, volvió a la arquitectura en los años cuarenta, estudiando con Marcel Breuer y Walter Gropius en Harvard, y se construyó la Glass House a los cuarenta y tres años. Desde finales de los setenta, en sociedad con John Burgee, abandonó el vocabulario de caja de vidrio que había defendido durante décadas y se pasó a un posmodernismo de referencias históricas, visible sobre todo en el 550 de Madison Avenue. Fue el primer premio Pritzker, en 1979, y siguió trabajando hasta pasados los noventa años.