Colter estudió en la California School of Design de San Francisco y se formó en un estudio de la ciudad; después enseñó dibujo en Saint Paul durante quince años, hasta que la Fred Harvey Company la contrató. Desde 1910 y hasta su retiro en 1948 fue su arquitecta y decoradora jefe, y proyectó los hoteles, albergues y casas de descanso de la empresa a lo largo del ferrocarril de Atchison, Topeka y Santa Fe. Trabajaba desde la investigación, no desde el estilo: cada proyecto venía precedido de meses de campo entre ruinas puebloanas, aldeas hopi e iglesias de misión, y prescribía piedra local que hacía asentar imitando los estratos de los que procedía. Sus edificios eran historias inventadas, con biografías ficticias para sus supuestos constructores, y fijaron el modelo del rústico del Servicio de Parques Nacionales. Cuatro de sus obras del Gran Cañón son National Historic Landmark desde 1987.
