Colter studiò alla California School of Design di San Francisco e fece pratica in uno studio di architettura della città; insegnò poi disegno a Saint Paul per quindici anni, finché la Fred Harvey Company non la assunse. Dal 1910 fino al ritiro nel 1948 ne fu architetta e decoratrice capo, progettando gli alberghi, i rifugi e le case di sosta che l'azienda gestiva lungo la ferrovia Atchison, Topeka and Santa Fe. Lavorava per ricerca e non per stile: ogni progetto era preceduto da mesi di sopralluoghi fra rovine ancestrali puebloane, villaggi hopi e chiese delle missioni spagnole, e prescriveva pietra locale che faceva posare imitando gli strati di provenienza. I suoi edifici erano storie inventate, complete di biografie fittizie per i costruttori immaginari, e fissarono il modello del rustico del National Park Service. Quattro sue opere al Grand Canyon sono National Historic Landmark dal 1987.
